Những game nằm trong bộ sưu tập gồm có Asteroids, Centipede, Missile Command, Tempest và Warlords.[1][2] Bộ sưu tập này bao gồm một dạng kết hợp giữa những game dành cho hệ máy arcade và Atari 2600, bao gồm một số trò được công bố bằng cả hai định dạng.[3] Danh sách trò chơi này còn bao gồm một số tựa game được phát triển cho hệ máy Atari 2600 nhưng chưa bao giờ phát hành chính thức dưới cái tên Atari 2600 nhưng được tìm thấy và phân phối về sau này trong các bộ sưu tập game Atari khác như Atari Flashback.

Danh sách đầy đủ những tựa game này bao gồm:

Code Mystics phụ trách việc xử lý các bản chuyển thể sang hệ máy khác (gọi là port), trước đây từng có công trong quá trình phát triển sê-ri Atari Greatest Hits dành cho Nintendo DS, một bộ sưu tập game tương tự được cập nhật cho hệ máy chơi game hiện đại.[4] Đối với Atari Vault, họ cam đoan rằng những tựa game trong Atari Vault đều được coi là phiên bản hiện đại nhất định, theo nhà phát triển Matthew Labunka. Họ đã dành thời gian để có được những chi tiết tuyệt đẹp cả về giao diện và sự trình diễn, chẳng hạn như lấy hình ảnh kỹ thuật số về họa phẩm máy chơi game thùng arcade để thể hiện cùng với màn hình game.[3] Những phiên bản cập nhật sẽ chạy hình ảnh ROM của tựa game gốc, được bao bọc bằng một trình giả lập làm nên game engine Unity 5.[3] Ngoài những thiết lập nguyên gốc thường có sẵn cho người chơi arcade, người chơi có thể tiếp cận các tùy chọn được giới hạn cho người vận hành máy chơi game thùng arcade, chẳng hạn như độ khó và độ dài của một lượt chơi.[3] Họa phẩm và các tài liệu liên quan cũng có sẵn cho mỗi tựa game để người chơi xem lại.[3]

Nếu có thể, những tựa game được cập nhật đều gộp luôn cả mục chơi nối mạng cục bộ và phần chơi trực tuyến, đồng thời những game sử dụng bảng xếp hạng thang điểm dựa trên Steam. Từng game đều được điều chỉnh cho phép dùng tay cầm Steam, giúp điều khiển chính xác những tựa game trong bộ sưu tập này, đặc biệt đối với những game sử dụng thiết bị nhập bi lăn, như Centipede.[1] Code Mystics đã hợp tác cùng với Valve để tinh chỉnh cấu hình tay cầm điều khiển cho những game khác nhau trước khi phát hành.[3]